1 300 ans après les événements de Dragons, les dragons ne sont plus qu'une légende dans le monde moderne. Lorsqu'une anomalie géologique ouvre une immense fissure de plusieurs kilomètres de profondeur à la surface de la Terre, des scientifiques du monde entier se réunissent dans un nouveau centre de recherche pour étudier le mystérieux phénomène. Bientôt, un groupe d'enfants inadaptés, amenés sur le site par leurs parents, découvre la vérité sur les dragons et l'endroit où ils se cachent. Un secret qu'ils doivent garder pour eux-mêmes pour protéger ce qu'ils ont découvert.

L'agent spécial du FBI Olivia Dunham, le scientifique Walter Bishop, brillant mais anciennement interné, et son fils Peter, intrigant et réticent, découvrent un mystère mortel impliquant une série d'événements incroyables et réalisent qu'ils font peut-être partie d'un projet plus vaste et plus inquiétant qui brouille la frontière entre science-fiction et technologie.