Dans les années 20, un jeune homme interné dans un hôpital psychiatrique demande à son docteur mandataire de bruler tous les documents ayant appartenu à son oncle archéologue. Devant l’hésitation de ce dernier, le jeune homme raconte alors l’histoire terrifiante qui compose le contenu de ces dossiers maudits, résultats de recherches sur les activités d’un culte lugubre et mystérieux.

Celui qui chuchotait dans les ténèbres est le récit de Albert N. Wilmarth, un professeur assistant de littérature à l'université de Miskatonic à Arkham et amateur passionné du folklore de la Nouvelle-Angleterre. Il s'efforce de démontrer que les croyances ancestrales et autres superstitions paysannes ne sont que foutaises et qu'une explication logique et scientifique peut tout expliquer. Un jour cependant, il reçoit une lettre d'un certain Henry W. Akeley, un homme cultivé, habitant du Vermont et vivant en ermite qui annonce qu'il peut apporter des preuves de phénomènes singuliers et étranges qui se produisent non loin de chez lui, dans les collines sauvages du Vermont. À partir de ce moment commence une troublante correspondance qui semera le doute dans l'esprit du professeur d'université.